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Reservatórios de Vida Livre 02/07/2017

Definição

Trypanosoma cruzi: reflexões sobre reservatórios

Ana Maria Jansen-Franken

Laboratório de Biologia de Tripanossomatídeos, Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz

E-mail: jansen@ioc.fiocruz.br

 

O habitat de qualquer parasita é constituído por seus hospedeiros e nestes, os diferentes tecidos, representam os nichos exploráveis. Assim, quanto maior a diversidade de nichos (tecidos) que um parasito tem capacidade de colonizar, maior a sua adaptabilidade ao hospedeiro e maior sua valência ecológica. O táxon Trypanosoma cruzi é um exemplo de extrema adaptabilidade parasitária, dada a sua capacidade de infectar e se multiplicar em quase todos os tecidos de seus diversos hospedeiros, sendo assim o exemplo de um parasito eclético.

Tal ecletismo que resulta, pelo menos em parte, da significativa heterogeneidade intra-específica deste táxon, demonstra que este antigo eucariota é bem adaptado ao parasitismo. A plasticidade biológica deste kinetoplastídeo é tão expressiva que, mesmo hoje, 100 anos após a sua descrição por Carlos Chagas, o T. cruzi apresenta aspectos de sua biologia e epidemiologia ainda desconhecidos.

O que é um reservatório? A maioria dos estudos ainda aborda esta questão a partir de um olhar antropocêntrico e/ou finalista do fenômeno parasitismo. Assim, com pequenas modificações, é conceituado como reservatório: é “a espécie animal que na natureza é fonte de infecção de um determinado parasito para o homem”. A partir do aumento do reconhecimento da importância da produção agropecuária foram incluídos também, na definição de reservatório, os animais domésticos e/ou sinantrópicos. Adicionalmente é conceituado com frequência que um reservatório interage com o parasito sem sofrer danos com base no pressuposto de que um longo processo co-evolutivo resulta na eliminação de parasitos muito virulentos e/ou patogênicos, e hospedeiros muito sensíveis.

Esta proposição vem demonstrando cada vez mais ser insuficiente uma vez que, como vem sendo reconhecido, a virulência pode sim conferir, e em alguns casos confere, maior transmissibilidade ao parasito mesmo às expensas de alguma espécie de hospedeiro. Um exemplo é o T. evansi, um parasita eurixeno que é bastante virulento e frequentemente patogênico para seus hospedeiros silvestres.

Do mesmo modo que ao longo dos 3–4 bilhões de anos os seres vivos vêm se multiplicando e evoluindo, embora mais efêmeras e menos concretas, as interações parasito-hospedeiro também evoluem. Nenhum processo evolutivo, e isto cabe para as associações parasito-hospedeiro, é finalista ou segue um tipo de roteiro pré-definido como fica comprovado pelo registro da extinção de centenas de espécies de hospedeiros (e consequentemente de seus parasitos – principalmente os estenoxenos). O processo co-evolutivo de um sistema parasito-hospedeiro inclui seleção e fixação na população de ambos, parasitos e hospedeiros, alterações morfofisiológicas, de padrões biológicos, comportamentais e moleculares, ao longo do qual alguns componentes do sistema são eliminados. Considerar uma interação parasito-hospedeiro como sendo uma “competição armamentista entre um e outro componente“, é não levar em conta a sua complexidade.

Cada interação parasito-hospedeiro apresenta particularidades determinadas por fatores relacionados ao hospedeiro (sexo, idade, padrão comportamental, características genéticas), ao parasito (tempo de geração, potencial reprodutivo, ecletismo ambiental, estratégias) e ao meio ambiente. Este último poderia ser dividido em micro e macropaisagem uma vez que a paisagem do parasito é o organismo do hospedeiro que por sua vez está inserido no ambiente de sua ocorrência. Paisagens naturais se alteram e uma dessas alterações, a sucessão ecológica, é a forjadora do equilíbrio dinâmico deste sistema. A sucessão ecológica é consequência das alterações ambientais causadas pelas chamadas “espécies pioneiras” (as espécies que inicialmente ali se instalam), alterações essas que podem ou não favorecer, inibir ou mesmo impedir a colonização do local por outras espécies sucessoras. Este conceito também se aplica ao parasitismo: ao longo de sua vida, um mamífero estará exposto à infecção por diversas espécies de parasitos que alteram o ambiente (hospedeiro) favorecendo ou não a colonização das espécies parasitas “sucessoras”. Adicionalmente, vale lembrar que competição e/ou cooperação entre espécies são fenômenos já observados entre parasitos. A resultante de todos estes fatores é que vai definir o papel que cada hospedeiro desempenha na cadeia trófica ou rede parasitária na qual ambos estão envolvidos.

Cadeias tróficas/redes parasitárias entrelaçam seres vivos num processo dinâmico e complexo submetido a variadas pressões seletivas entre as quais se destacam as estratégias de reprodução e transmissão do parasito e hábitos e ciclo de vida do hospedeiro. Portanto, o futuro de um determinado sistema parasito-hospedeiro é imprevisível uma vez que dependerá das múltiplas variáveis biológicas inerentes ao parasito e ao hospedeiro dentro dos diferentes cenários ambientais e temporais de sua ocorrência. Isto implica na necessidade de reconhecer que as espécies não desempenham o mesmo papel como reservatório de um parasito em todos os recortes temporais e espaciais de sua ocorrência.

O caráter dinâmico destas interações é exemplificado por mudanças no perfil epidemiológico de diversas parasitoses, emergência de novas doenças ou re-emergência de outras consideradas controladas. Todos estes aspectos contribuíram para a formulação de conceitos mais amplos e abrangentes do que é e como estudar reservatórios. A tendência de cada vez mais definir reservatório a partir de um foco multidisciplinar, resultou na seguinte definição: “reservatório é a espécie ou complexo de espécies que garantem, em determinada paisagem, a manutenção por longo tempo de um parasito”. Considerar a condição de reservatório como temporal e espacial é absolutamente fundamental nos estudos dos ciclos de transmissão, de epidemiologia e, consequentemente, na definição de medidas de vigilância epidemiológica de uma determinada parasitose. Determinar em uma área-alvo, qual o papel que cada um dos elementos de uma determinada rede parasitária desempenha, só é possível através de uma abordagem sistêmica.

Isto é especialmente importante quando se trata de um parasito multi-hospedeiro e eclético como é o T. cruzi. A amplitude de hospedeiros (mamíferos e insetos) deste parasito resulta em sua dispersão em todos os biomas e em todos os estratos florestais por diferentes estratégias uma vez que, além da transmissão vetorial classicamente descrita – a via oral (provavelmente a mais importante entre animais silvestres) e a via direta (por glândulas de cheiro de algumas espécies de marsupiais) garantem a sua manutenção e significativa distribuição na natureza. A descoberta desta estratégia alternativa de transmissão e de outras particularidades da interação marsupial – T. cruzi esclareceu aspectos novos da biologia deste parasito, reforçou a singularidade da interação deste com cada hospedeiro e alertou para o cuidado que deve ser tomado ao propor generalizações e conclusões baseadas somente em estudos experimentais.

Embora estes conceitos já tenham sido formulados há muito, ainda não foram incorporados de fato, uma vez que a maioria dos estudos que falam sobre reservatórios são, ainda, apenas verticais, não levando em consideração o cenário ecológico. Um estudo sobre reservatórios sem esta visão, tem altas probabilidades de resultar em conclusões equivocadas, mesmo porque a mera presença de uma determinada espécie infectada por um parasito ainda está longe de ser suficiente para defini-la como reservatório. Como dito acima, o papel que cada espécie desempenha na rede parasitária em que está envolvida depende da fisionomia da paisagem e do recorte de tempo. Assim, uma mesma espécie pode atuar como um reservatório amplificador (responsável por expandir a(s) população(ões) de uma determinada espécie de parasito) ou mantenedor (que garante a permanência do parasito na natureza em épocas de baixa densidade populacional de vetores, por exemplo).

Os recentes surtos de doença de Chagas por via oral no Brasil enfatizam a necessidade de ajuizar estes pontos. Este tipo de ocorrência, observado pela primeira vez no Sul do Brasil por Nery-Guimarães em 1968, vem se repetindo com maior frequência nesta década e ainda está longe de ser compreendida. Em comum, em todas as áreas onde aconteceram estes surtos, pôde ser observada a simplificação da fauna de pequenos mamíferos silvestres e o favorecimento de espécies menos exigentes quanto ao habitat, com maior potencial de sinantropização.

Progressivamente as autoridades de saúde do Brasil, em especial o Ministério da Saúde, por meio da CGLab, vêm sendo sensibilizadas da importância de estudos multidisciplinares nas áreas de ocorrência dos surtos de doença de Chagas. A importância do estudo da fauna local de animais domésticos e/ou silvestres, inserido na complexa metodologia necessária para esses estudos, levou a estruturação de um Centro de Referência na identificação e diagnóstico de reservatórios de tripanossomatídeos. Esse centro envolve a colaboração de dois laboratórios do Instituto Oswaldo Cruz–Fiocruz, Laboratório de Biologia de Tripanossomatídeos e Laboratório de Biologia e Ecologia de pequenos mamíferos reservatórios, e está apto a atender convocações do Ministério da Saúde para estudar a enzootia do ciclo de transmissão do T. cruzi nas mais diversas regiões do país.

Do ponto de vista metodológico, utilizado pelo Centro de Referência na identificação e diagnóstico de reservatórios de tripanossomatídeos, a avaliação do papel que uma determinada espécie desempenha em uma determinada rede parasitária deve incluir e/ou considerar:

  1. a descrição da fisionomia da paisagem com ênfase da composição faunística e frequência relativa das diferentes espécies locais. O ciclo de transmissão do parasito apresenta características distintas dependendo da maior ou menor frequência relativa de espécies com maior ou menor competência como reservatório;

 

  1. amostragem adequada que permita o exame de amostras representativas da fauna local;

 

  1. métodos de diagnóstico taxonômico precisos da fauna de hospedeiros, uma vez que conclusões epidemiológicas e regras de manejo equivocados podem resultar da identificação insuficiente ou equivocada. Este ponto é exemplificado pela patogenicidade do cruzi bastante distinta em duas espécies crípticas, respectivamente Thrichomys laurentius e Thrichomys pachyurus: morfologicamente indistinguíveis, estes roedores caviomorfos eram, até bem pouco tempo, considerados uma única espécie;

 

  1. métodos precisos de diagnóstico diretos e indiretos do parasito como forma de avaliar a sua potencial transmissibilidade;

 

  1. que dados secundários ou de áreas próximas provavelmente não refletem a realidade local: as prevalências de um parasito nas populações de hospedeiros diferem significativamente mesmo em áreas muito próximas de um mesmo bioma;

 

  1. que o desaparecimento temporário e o ressurgimento do parasito em uma determinada área são fenômenos esperados e justificam um estudo longitudinal, como forma de esclarecer o padrão temporal e espacial da transmissão. Vale ressaltar que este fenômeno não obedece a um padrão geral e é peculiar a cada área estudada;

 

  1. a prevalência e o perfil da infecção nos animais e a prevalência nos diferentes segmentos das populações das espécies hospedeiras (sexo, idade, sazonalidade, estabilidade da infecção e parasitemia) é que traduz a transmissibilidade do parasita: animais com altas taxas de hemocultivo positivo demonstram uma parasitemia expressiva e, portanto, competência como reservatório maior do que aqueles cuja infecção é demonstrada somente pela presença de anticorpos específicos;

 

  1. que o perfil da infecção experimental da espécie “candidata“ a reservatório pelo parasito esclarece pontos importantes na complementação do quadro epidemiológico;

 

  1. a análise dos dados a partir de um sistema de informação geográfico acoplado a um banco de dados com o objetivo de detalhar os processos ambientais envolvidos no presente e prever a tendência de dispersão do parasito dentro do cenário ambiental em questão.

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Patologia

Trypanosoma cruzi: patologia em reservatórios silvestres

Leidi Herrera e Servio Urdaneta-Morales                                                                                  

Laboratório de Biologia de Trypanosoma de mamíferos, Sección de Parasitologia, Instituto de Zoologia Tropical, Facultad de Ciências, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela                                                                

E-mail: herrerleidi@yahoo.com; tropism2006@yahoo.es

 

A tripanossomose americana, ou doença de Chagas, é uma zoonose própria de mamíferos silvestres, alguns deles tão antigos como o continente americano. Preguiças, morcegos, roedores, marsupiais, coelhos, cães e outros, são verdadeiros reservatórios, os quais constituem o ciclo de transmissão com pelo menos 100 espécies de insetos hematófagos exclusivos (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae), que agem como vetores.

O agente etiológico da doença de Chagas, o Trypanosoma cruzi, circula entre estes mamíferos sem lhes causar dano, no entanto, eventos de seleção populacional nos elementos da transmissão podem mudar esta condição.

Entre os reservatórios silvestres e/ou sinantrópicos mais amplamente distribuídos na América cita-se o marsupial Didelphis e alguns roedores, especialmente Rattus. Na Venezuela, temos estudado a infecção natural destes mamíferos pelo TcI (T. cruzi I) o qual manifesta-se com uma virulência muito baixa e parasitemia detectável só pelo xenodiagnóstico, hemocultivo ou PCR, sem sintomatologia aparente.

Tropismo tecidual nos reservatórios silvestres, estudados na sua condição natural ou bem mantidos como modelo de laboratório (D. marsupialis, R. rattus, e o caviomorfo Trichomys apereoides) tem sido baixo quanto ao número de órgãos invadidos e carga parasitária, se observando uma tendência ao cardiotropismo, tropismo a musculatura esquelética, musculatura lisa intestinal e, em alguns casos, parasitismo a células do pâncreas (Figura 1).

 

Figura 1

 

Didelphis, como modelo silvestre nas infecções experimentais, apresenta escassa mortalidade, devido a que estes marsupiais controlam a parasitemia, permitindo um rápido avanço até formas pleomórficas do parasito mais competentes para a infecção do próximo elo, o vetor. Nestas experiências temos corroborado o trânsito desde o ambiente sistêmico até glândulas odoríferas. Didelphis experimentalmente infectado nos tem revelado uma infecção reversível (sangue-glândulas anais-sangue) com ninhos de amastigotas no epitélio da mucosa e da musculatura estriada da glândula, sem evidência de inflamação (Figura 2).

Cardiotropismo secundário e ausência de sintomatologia, também têm sido observadas. Xenodiagnósticos sobre estas infecções fecham o ciclo com produção de metacíclicos altamente infecciosos no modelo murino, provando a transmissibilidade do T. cruzi (Figura 2).

 

Figura 2

 

Assim, este reservatório se comporta como tal enquanto a escassa patologia e virulência mas com alta transmissibilidade pelo duplo ciclo que o parasito desenvolve. Este sistema hospedeiro-parasito em zonas altamente urbanizadas e parques recreativos de Caracas-Venezuela, em simpatria com assentamentos humanos, geralmente em condições de marginalidade e baixo índice de educação em saúde e manejo do ambiente, constitui um risco potencial.

Infecções experimentais pelo T. cruzi de caviomorfos, roedores de antiga associação co-evolutiva com o parasito, tem revelado miotropismo com vacuolização, miocitólise e linfomacroeosinofilia, com infecções estáveis, independente do genótipo do parasito, mas sem sintomatologia evidente.

Primatas, naturalmente infectados pelo T. cruzi, confinados em ambientes fechados como reservas de fauna, desenvolvem sintomas similares à infecção humana, com anormalidades cardíacas e alterações bioquímicas.

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Marsupiais 

Marsupiais didelfídeos: gambás 

Ana Maria Jansen-Franken

Laboratório de Biologia de Tripanossomatídeos, Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz

E-mail: jansen@ioc.fiocruz.br

 

No espírito popular, nenhum outro animal tem uma reproducção mais saturada de mysterio que a gambá. Por todo o paiz, tanto negros quanto brancos acreditam que a gambá tem seus contactos genésicos pelo focinho e que as fêmeas guardam o fructo da concepção em sua bolsa (…) Taes lendas não devem causar surpresa, pois quanto ao uso da bolsa como incubadora, certamente excita a imaginação.(…).

A familiaridade traz a vulgaridade, o commum cessa de ser maravilhoso. Assim, devido a raridade e seu caracter ‘differente’ a gambá, o nosso único marsupial, figura no folklore n’um gráo elevado.

(Hartmann, 1928)

Marsupiais despertaram curiosidade na cultura ocidental desde que Vicente Pinzón presenteou uma fêmea de gambá aos reis católicos da Espanha. O vocábulo gambá deriva do tupi-guarani e significa ‘ventre aberto’; ou seja, foi o modo de reprodução que chamou a atenção dos povos pré-coloniais. Entre as numerosas denominações regionais destacam-se mucura, sariguê, cassaco, respectivamente no norte (os dois primeiros), nordeste e centro-oeste do Brasil. A ordem Marsupialia, que no nosso continente inclui apenas a família Didelphidae, apresenta na Austrália uma significativa diversidade, devido ao relativo isolamento que permitiu que estes mamíferos ocupassem nichos ecológicos que em outros continentes são ocupados por diversas ordens de placentários. Embora a bolsa marsupial seja o traço referido como característico da ordem, é o trato urogenital que distingue mais significativamente os marsupiais dos demais mamíferos: as fêmeas marsupiais apresentam duas vaginas laterais que se unem formando uma vagina mediana. No parto, forma-se um canal de passagem para o feto no tecido conjuntivo entre a vagina mediana e o sinus urogenital. Na maioria dos marsupiais esse canal é transitório e será novamente formado em cada novo parto.

A família Didelphidae, amplamente distribuída nas Américas, representa o grupo mais antigo de marsupiais (originados no Cretáceo superior), e é, provavelmente, autóctone da América. O gênero Didelphis ocorre desde o sudeste do Canadá ao sudeste da Argentina, sendo o gênero marsupial com maior dispersão no continente. Até bem pouco tempo, os marsupiais eram tidos como ‘mamíferos inferiores’. Atualmente, sabe-se que as semelhanças entre metatérios e eutérios é muito grande, sendo a característica diferencial seu modo de reprodução: o tempo de geração mais curto – 12 a 13 dias – e a parição de indivíduos quase em estágio embrionário. Um filhote marsupial pesa 0,01 a 0,05% do peso materno, em contraste com um filhote placentário que pesa 2 a 3%.

Marsupiais podem ser considerados como um placentário imaturo que dependerá, para o seu desenvolvimento, das condições de ‘incubação’ do marsúpio. A intimidade de um feto marsupial com os tecidos maternos é muito menor do que a de um placentário. Essa intimidade passa a ser importante durante o longo período de aleitamento.

O período de gestação nos didelfídeos é de aproximadamente 13 dias e ao nascer, os gambás não apresentam imunoglobulinas – estas, de origem materna, aparecem a partir das primeiras horas pós-parto. Um marsupial recém-nascido é surdo e cego, não controla ainda a temperatura corporal – o que ocorre na metade do período de dependência do marsúpio dos animais. Ao nascer, suas patas traseiras e cauda são vestigiais. As patas dianteiras, precocemente desenvolvidas, são equipadas de unhas decíduas que auxiliam o neonato em sua escalada para o marsúpio, o que acontece sem o auxílio materno. Durante os primeiros 55 dias de vida, a boca ainda indiferenciada dos filhotes está selada ao mamilo e só partir de então, que começam a se tornar independentes, passando períodos cada vez maiores fora do marsúpio. Entre 80-90 dias, o sistema imune está maduro e é nesta faixa que iniciam uma vida independente. Uma fêmea Didelphidae investe cerca de 112 dias para criar uma ninhada – da concepção ao desmame.

A enorme distribuição dos didelfideos nas Américas se deve principalmente a sua impressionante adaptabilidade. A resistência ao endocruzamento é outro fator favorável à dispersão da espécie, na medida em que apenas um pequeno número de animais é necessário para fundar uma colônia. Apesar de serem descritos como “pouco inteligentes” Didelphis apresenta significativa capacidade de memorizar locais onde possa encontrar alimentos.

A interação do homem com gambás provavelmente é antiga: de fato, esses animais resistem bem e até se favorecem da ação antrópica no meio ambiente, adaptam-se a ambientes naturais degradados, aos forros das casas e outros abrigos do domicílio e peridomicílio. São nômades (principalmente os machos) e solitários. Sobrevivem bem alimentando-se de restos alimentares do homem, este, por outro lado, frequentemente os utiliza como fonte de proteínas. Estas características fizeram com que os Didelphidae sejam atualmente considerados como sinantrópicos.

Marsupiais didelfídeos, principalmente do gênero Didelphis são referenciados, já desde Carlos Chagas, e apontados como os mais importantes reservatórios do Trypanosoma cruzi pelas seguintes características:

  1. altas prevalências da infecção natural por cruzi nestes animais, relatada por diversos autores;
  2. sua capacidade de manter, nas glândulas de cheiro, o ciclo de multiplicação extracelular do parasito;
  3. seu comportamento nômade; iv) sua capacidade de colonizar domicílio e peridomícílio em áreas florestais muito devastadas. Estas características mostram que estes animais devem ser alvos de vigilância epidemiológica porque podem servir de marcadores para a presença de um ciclo de transmissão do cruzi expressivo na área.

Marsupiais dos gêneros Lutreolina e Didelphis são capazes de manter simultaneamente os dois ciclos de multiplicação do T. cruzi, tanto em condições naturais quanto experimentais. De fato, na luz das glândulas de cheiro, o parasita pode se multiplicar na forma epimastigotas e se diferenciar para tripomastigota metacíclico simultaneamente ao ciclo multiplicativo intracelular dos diversos tecidos do animal. Isso significa que o gambá pode, ao mesmo tempo, ser reservatório e vetor do T. cruzi. Embora diversos autores tenham relatado a presença de T. cruzi nas glândulas de cheiro de Didelphis naturalmente infectados, não se conhece a sua capacidade vetorial, enfim, a importância deste parasitismo na manutenção do T. cruzi na natureza ou sua capacidade vetorial. As glândulas de cheiro de Didelphis (n=2) encontram-se sob a pele, envoltas em uma camada de gordura, próximas ao segmento terminal do intestino grosso. Um delicado canal escoa o conteúdo na borda do ânus. Macroscopicamente as glândulas de cheiro apresentam uma superfície externa de aspecto nacarado e têm capacidade de aproximadamente 500 µL. Uma robusta camada de músculo estriado recobre dois terços de cada glândula.

É interessante mencionar que o parasito se distribui na luz das glândulas de cheiro em padrão peculiar, sendo as formas epimastigotas mais abundantes nas proximidades do epitélio glandular e as formas metacíclicas, mais encontradas no centro. O material imediatamente justaposto ao epitélio glandular, onde predominam os epimastigotas, foi caracterizado como tendo como componente majoritário o ácido hialurônico. O restante do conteúdo se compõe basicamente de lipídios. A localização tão peculiar dos parasitos nas glândulas resulta provavelmente na eliminação preferencial das formas infectantes do parasita quando o hospedeiro, como resposta a um estímulo negativo, elimina o conteúdo das glândulas que apresenta um forte e desagradável odor. Adicionalmente, foi observado que as formas metacíclicas derivadas de epimastigotas das glândulas de cheiro apresentam, no mínimo, a mesma competência infectiva das formas metacíclicas de cultivo axênico ou trato intestinal de triatomíneos.

Além do T. cruzi, o Trypanosoma (Megatrypanum) freitasi, foi encontrado parasitando o lúmen de glândulas de cheiro de D. aurita. O hospedeiro invertebrado de T. freitasi não é conhecido, assim como pouco é conhecido sobre sua biologia. Nas glândulas de cheiro de D. aurita foram observadas formas epimastigotas em multiplicação, formas plasmodiais multinucleadas e formas em roseta.

Embora a maioria dos isolados de T. cruzi derivados de marsupiais tenham sido caracterizados como pertencentes ao genótipo TCI, o genótipo TCII também tem sido isolado destes animais: assim, um estudo sobre infecção natural de D. aurita e P. frenata pelo T. cruzi em um fragmento da mata atlântica mostrou 50% de hemocultivos positivos nestas duas espécies de didelfídeos que vivem em simpatria. As caracterizações bioquímica e molecular dos isolados do parasito mostraram que ambas as espécies eram parasitadas tanto por TCI quanto por TCII e que estas duas espécies, mesmo vivendo em simpatria, podiam participar de ciclos independentes de transmissão do parasita.

Embora careça de comprovação empírica, a hipótese de serem os Marsupiais os prováveis hospedeiros ancestrais do T. cruzi é bastante plausível na medida em que estes são representantes muito antigos de mamíferos. Já o estabelecimento de uma possível associação dos genótipos do T. cruzi à fauna de mamíferos ainda está longe de ser resolvida. Marsupiais didelfídeos incluem importantes reservatórios do T. cruzi e merecem uma especial atenção durante os estudos de avaliação de risco ou de surtos de doença de Chagas. No entanto, há que sempre lembrar, que o papel que este grupo de mamíferos representa nas distintas cadeias de transmissão do T. cruzi na natureza, varia de acordo com o cenário ecológico temporal e local. Portanto, conclusões equivocadas emergirão de estudos no campo que não contemplem a complexidade do ciclo de transmissão de um parasito tão heterogêneo e eclético como o T. cruzi.

Popularmente bastante desconsiderados na atualidade, os didelfídeos, por suas peculiaridades, oferecem possibilidades únicas de estudos ecológicos, evolutivos e biológicos, sendo, portanto, um interessante modelo animal não só para o estudo da epidemiologia da doença de Chagas e dos ciclos de transmissão do T. cruzi na natureza, mas também para estudos de interação parasita hospedeiro de um modo geral.

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Primatas 

Reservatórios silvestres: primatas Neotropicais 

Cristiane Varella Lisboa

Laboratório de Biologia de Tripanossomatídeos, Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz

E-mail: crisvarella@ioc.fiocruz.br

 

Ecologia dos ciclos de transmissão

Devido a dificuldades inerentes, os estudos longitudinais sobre parasitas zoonóticos em espécies de mamíferos silvestres são bastante escassos; este é particularmente o caso do Trypanosoma cruzi, um táxon altamente heterogêneo do ponto de vista genético, multi hospedeiro e de ampla distribuição geográfica nas Américas. A diversidade genética reconhecida do T. cruzi, bem como a sua plasticidade biológica e a sua enorme distribuição representam obstáculos adicionais para a compreensão das variáveis subjacentes ao ciclo de transmissão. Seis unidades discretas de tipagem (Discrete Typing Unit – DTU), TcI a TcVI e uma recentemente reconhecida, TcBat, já foram reconhecidas no táxon, sendo descritas em diferentes espécies de hospedeiros mamíferos, silvestres e domésticos bem como em vetores encontrados em diversos biomas brasileiros. No entanto, a epidemiologia de cada uma dessas DTUs está longe de ser conhecida. De fato, as sete DTUs de T. cruzi ocorrem em ciclos de transmissão complexos que podem ou não se sobrepor e devem ser entendidos como não-lineares e estocásticos.

A infecção natural pelo T. cruzi é bastante expressiva em primatas Neotropicais endêmicos, de diferentes regiões fitogeográficas da América do Sul. O T. cruzi já foi observado em primatas incluídos nas famílias Alouattinae (bugios e guaribas), Atelinae (macacos-aranhas, macacos-barrigudo e muriquis), Callitrichidae (saguis e micos-leões), Cebidae (macacos-prego, caiararas e macacos-de-cheiro), Nyctipithecidae (macacos-da-noite) e Pitheciinae (parauaçus e uacaris).

Primatas Neotropicais ocupam diferentes nichos ecológicos na floresta e possuem uma diversidade de hábitos comportamentais e alimentares que incluem, desde predação (insetos e pequenos mamíferos) até hábitos vegetarianos; estas características permitem que a infecção pelo T. cruzi possa ser adquirida por diferentes estratégias de transmissão. As consequências da infecção por T. cruzi em primatas não-humanos já foram amplamente estudadas, principalmente objetivando esclarecer aspectos sobre a doença de Chagas, no entanto a infecção experimental em animais de laboratório não reflete de forma completa o que acontece em condições naturais nem com o homem e nem com primatas silvestres.

O único estudo longitudinal (11 anos) sobre a interação do T. cruzi com uma espécie de primata de vida livre foi realizado na população silvestre de Leontopithecus rosalia (Família Callitrichidae: mico-leão-dourado) na Reserva Biológica de Poço das Antas – RBPA (Silva Jardim, RJ), na Mata Atlântica Costeira do Rio de Janeiro.

Por encontrar-se em extinção, a espécie vem sendo submetida ao Programa de Conservação do Mico-Leão-Dourado na Mata Atlântica do Rio de Janeiro desde a década de 1970, que inclui (i) reprodução em cativeiro, (ii) intercâmbio de exemplares entre zoológicos nacionais e internacionais, (iii) reintroduções em suas áreas de ocorrência e (iv) translocações entre fragmentos florestais, sendo inclusive considerado como um programa modelo para a conservação da fauna silvestre no Brasil. O programa ainda ressalta que a adoção de uma espécie como bandeira, como ocorre com o mico-leão-dourado, ajuda a chamar a atenção pública contribuindo assim, para a conservação da espécie e da Mata Atlântica, uma vez que muitas espécies endêmicas da fauna brasileira se encontram em extinção, devido principalmente (i) à modificação do habitat, (ii) à fragmentação da paisagem original e (iii) às constantes interferências antrópicas no ambiente.

Os micos-leões-dourados são animais sociais, diurnos, arborícolas que dormem em ocos de árvores. Vivem em fragmentos remanescentes de floresta costeira de Mata Atlântica do sudeste brasileiro, onde formam grupos sociais de dois a oito indivíduos, divididos em hierarquias definidas. São reprodutores cooperativos, ou seja, todos os adultos do grupo ajudam no cuidado parietal e a maioria dos micos jovens se dispersa de seu grupo natal até quatro anos de idade. Os adultos pesam entre 550 a 600 gr e medem cerca de 60 cm de comprimento da cabeça até a ponta da cauda e alimentam-se de uma grande variedade de frutos, alguns invertebrados e pequenos vertebrados. São extremamente territorialistas – cada grupo silvestre possui uma área de vida definida que varia de 50 a 100 hectares, que é ocupada por um único grupo social e é constantemente defendida da entrada de outros grupos de micos vizinhos.

Estes estudos sobre a interação do T. cruzi na RBPA na Mata Atlântica mostraram que o T. cruzi circula entre seus hospedeiros silvestres em ciclos de transmissão distintos e independentes que podem estar vinculados ou não. Aparentemente as principais DTUs (TcI e TcII) do T.  cruzi circula em todos os extratos florestais, (arbóreo, intermediário e terrestre) independente dos nichos ecológicos que cada hospedeiro ocupa na floresta.

Assim foi verificado que a DTU TcI circula em roedores silvestres, Nectomys squamipedes e Holochilus brasiliensis (espécies terrestres), na preguiça de coleira, Bradypus torquatus (espécie arbórea), no marsupial, Didelphis marsupialis (espécie intermediário), e no mico-leão-dourado (L. rosalia) enquanto que a DTU TcII infecta apenas a população silvestre de micos-leões-dourados.

Embora a infecção natural de mamíferos silvestres pelo T. cruzi seja bastante comum na natureza, o que chamou a atenção na RBPA foi a alta soro-prevalência e os altos percentuais de hemocultivos positivos observados na população silvestre de micos-leões-dourados, sugerindo que este hospedeiro é um significativo reservatório da DTU TcII do T. cruzi, pelo menos nesse fragmento da Mata Atlântica.

O acompanhamento da infecção pelo T. cruzi nos micos-leões-dourados mostrou que estes hospedeiros mantêm infecções estáveis tanto pela DTU TcI bem como pela DTU TcII e que não existe nenhuma correlação entre sexo e idade. Machos e fêmeas, independente da faixa etária, se infectam igualmente. Não foi observada a transmissão vertical, ou seja, mães infectadas geram filhotes não infectados. Provavelmente a infecção pelo T. cruzi ou ocorre no oco das árvores, local de pernoite dos micos, ou através da via oral (mais provável), sabidamente um eficiente mecanismo de transmissão entre animais silvestres e humanos. No caso de primatas, talvez seja a via de transmissão mais importante, uma vez que estes animais estão muito associados com palmeiras, usando-as como fonte de refúgio e/ou alimento. As palmeiras se dispersam rapidamente em ambientes fragmentados, fornecendo assim um complexo micro-habitat de inúmeras espécies de pequenos mamíferos e principalmente de triatomíneos, como ocorre em vários fragmentos florestais espalhados nos biomas brsileiros.

A distribuição da infecção pelo T. cruzi entre os micos-leões-dourados, embora ocorra de forma homogênea na população, apresenta variações em relação às taxas de infecção observadas nos diferentes grupos sociais. Esta observação mostra que a transmissão do T. cruzi em um determinado bioma é bastante complexa e envolve inúmeros fatores ecológicos e que cada área de vida mantida por um determinado grupo social de micos-leões-dourados deve ser considerada com uma unidade biológica única com suas peculiaridades micro-ambientais.

O monitoramento da infecção pelo T. cruzi em populações de micos-leões-dourados distribuídas em fragmentos florestais adjacentes à Reserva Biológica de Poço das Antas mostrou que distintos padrões de infecção podem ocorrer no mesmo hospedeiro (mico-leão-dourado) e no mesmo bioma (Mata Atlântica). Enquanto que a população de micos-leões-dourados da RBPA apresentou altas parasitemias e altas soro-prevalências, as populações de micos-leões-dourados, adjacentes a reserva, apresentaram uma baixa prevalência e poucos hemocultivos positivos foram obtidos. As baixas parasitemias observadas nos micos-leões-dourados das áreas adjacentes, mostra que apesar desses animais estarem expostos ao parasito, são mais capazes de controlarem a infecção em comparação aos micos que habitam a RBPA.

A ocorrência da DTU TcII em mico-leão-dourado na Mata Atlântica, não é consequência de uma pressuposta associação desta subpopulação a primatas Neotropicais. Estudos mais recentes com espécies de primatas endêmicos da Mata Atlântica e da Mata Amazônica mostraram que primatas mantêm infecções estáveis tanto com a DTU TcI quanto com a DTU TcII e/ou infecções estáveis. O que mostra que estes hospedeiros se infectam com a subpopulação que ocorre em uma determinada área em um dado recorte de tempo. Vale a pena ressaltar que a DTU TcII já foi observada em outras espécies de mamíferos silvestres tais como, marsupiais, roedores caviomorfos, morcegos e carnívoros. Assim, tanto a DTU TcI bem como DTU TcII infectam uma diversidade de mamíferos silvestres, porém a DTU TcI possui uma ampla distribuição geográfica enquanto a DTU TcII ocorre de forma focal na natureza.

Um cenário semelhante foi observado em um fragmento distinto da Mata Atlântica localizada na Região Nordeste do Brasil, na Reserva Biológica de Una, (Bahia), onde outra espécie endêmica de mico-leão-de-cara-dourada (Leontopithecus chrysomelas), também demonstrou uma alta taxa de infecção por T. cruzi com altas parasitemias, como demonstrado pelas altas taxas de hemocultivos positivos.

A infecção por T. cruzi (DTU TcI, DTU TcII ou infecções mistas) também é bastante frequente em diferentes espécies de primatas mantidos e/ou nascidos em cativeiros, tais como em Centros de Primatologia, Centros de Triagem, Centro de Estudo e Manejo de Animais Silvestres e Zoológicos particulares distribuídos em diversas regiões do Brasil. Independente da via de transmissão nas quais os animais se infectam, a questão a ser considerada é o risco ambiental, uma vez que a maioria desses centros de manejo utiliza técnicas de reintrodução, fazem intercâmbio de exemplares e ainda recebem animais provenientes de apreensões realizadas pelo ICMBio em todo o país. Esse aspecto enfatiza a necessidade de exames parasitológicos e sorológicos em animais que são mantidos em cativeiro e/ou submetidos a qualquer tipo de manejo. Todo animal reintroduzido ou translocado deve ser monitorado, uma vez que primatas Neotropicais podem agir como sentinelas da emergência e/ou re-emergência de doenças infecciosas.

Vale a pena ressaltar que um dos problemas ambientais para a preservação de animais silvestres, é a fragmentação das nossas florestas. Atualmente muitos programas de conservação da biodiversidade visam à recuperação das matas através da criação de corredores florestais com o intuito de aumentar a área de mata para as translocações e reintroduções de espécies silvestres em vias de extinção, entretanto estes programas não levam em conta o estado ambiental da paisagem. Este fato deve ser levado em consideração uma vez que animais silvestres, de um modo geral são considerados reservatórios de inúmeros patógenos, incluindo o T. cruzi.

 

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Roedores

André Luiz Rodrigues Roque e Vanderson Corrêa Vaz

Laboratório de Biologia de Tripanossomatídeos, Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz

E-mail: roque@ioc.fiocruz.br/ vandersonvaz992@gmail.com

 

Roedores não são mamíferos autóctones da América do Sul. A fauna local era inicialmente composta por espécies das ordens Didelphimorphia (marsupiais), Cingulata (tatus) e Pilosa (preguiças e tamanduás). A maior diversificação de fauna, ocorrida com a chegada de outros mamíferos ao continente, incluindo algumas espécies de roedores, ocorre apenas no Eoceno ou início do Oligoceno (35-40 milhões de anos atrás). Neste momento, a América do Sul já havia se separado da África e da Antártica/Austrália, o que ocorreu há aproximadamente 100 e 70-65 milhões de anos atrás, respectivamente, assumindo característica de uma ilha desde então.

A entrada dos roedores na América do Sul pode ser dividida em duas grandes fases: a entrada dos roedores da infra-ordem Hystricognathi (caviomorfos) e, posteriormente, a entrada dos roedores da sub-ordem Sciurognathi (cricetídeos). Sabe-se que, independente do grupo em questão, a origem dos roedores está relacionada com a diversificação de um grupo comum que ocorria no supercontinente localizado ao norte do globo denominado Laurásia. Os primeiros achados de caviomorfos na América do Sul remontam ao Eoceno ou início do Oligoceno, quando este continente era separado da América do Norte por um canal marítimo e da África pelo Oceano Atlântico. Estes mais antigos roedores sul-americanos devem ter migrado a bordo de troncos e ilhas flutuantes, mas ainda se discute se oriundos diretamente de um ancestral asiático pela América do Norte, através de uma rota de colonização pela Austrália e Antártica, ou, na hipótese mais aceita atualmente, oriundos de ancestrais africanos (phiomorfos), numa época em que os dois continentes não eram tão afastados e as correntes marítimas favoreciam a migração.

Já em relação à chegada dos Sciurognathi, a hipótese mais aceita está relacionada à diversificação dos roedores murídeos e cricetídeos na África e no Velho Mundo e chegada às Américas em época mais recente que a descrita para a chegada dos caviomorfos, provavelmente oriundos diretamente da África, ou por uma rota de migração que incluía um estabelecimento inicial na América do Norte (principalmente os cricetídeos). Após sua chegada, a diversificação dos roedores cricetídeos na América do Sul deve ter sido o resultado de uma rápida evolução com reorganização cromossomal como principal fator de especiação.

Atualmente, talvez os roedores representem o táxon mais diversificado e espalhado dentre os mamíferos. A diversidade morfológica neste taxon é exemplificada pelo contraste entre um rato pigmeu de 5g e a capivara que pode atingir até 70 kg. Após sua chegada, os roedores se adaptaram bem, e diversificaram-se em um número considerável de espécies de distribuição restrita ao continente sul americano. Estes colonizaram os mais diversos tipos de habitat, das florestas tropicais aos desertos, dos planaltos de elevadas altitudes às planícies alagadas, do ambiente silvestre ao ambiente urbano, além dos mais diversificados estratos naturais, podendo ser encontrado desde espécies fossoriais a espécies de hábitos semi-aquáticos e arborícolas.

Isto faz com que se torne possível a existência de uma comunidade rica de roedores por região, permitindo, muitas vezes, a coexistência de espécies congêneres. Por causa desta elevada diversidade é difícil apontar a distribuição exata destes organismos, até porque, na grande maioria dos casos, pouco se sabe sobre sua biologia. As próprias estratégias de reprodução são bastante distintas, portanto, sazonalidade reprodutiva, tempo de gestação e número de prole podem diferir significativamente entre os gêneros dessa ordem. Por isso, o que se encontra na literatura são super- ou subestimações da real área de distribuição desses animais, muitas das quais são determinadas por informações contidas nas coleções científicas de museus, que servem de fonte primária para este tipo de estudo.

Hoje em dia, os roedores estão muito bem estabelecidos no Brasil e formam a maior biomassa de estudo em qualquer ecótopo silvestre (Figura 1). Seus mais diversos micro-habitats são muitas vezes compartilhados com triatomíneos do gênero Triatoma (associados com refúgios terrestres rochosos) e Panstrongylus (associado a furos no solo), alguns dos vetores de Trypanosoma cruzi. Assim, por seu próprio nicho ecológico, os roedores tornam-se um importante grupo a se estudar quando da avaliação de seu papel como no ciclo de transmissão deste parasito.

 

Figura 1: Algumas das espécies de roedores mais comuns encontrados no Brasil: os roedores cricetídeos Akodon montensis (A), Oligoryzomys nigripes (B), e Necromys lasiurus (C); o roedor caviomorfo Thrichomys apereoides (D); e a espécie muridae invasora Rattus rattus (E).

 

A infecção de roedores silvestres por T. cruzi tem sido bastante reportada, tanto no Brasil, quanto em outros países da América do Sul, em especial Argentina e Chile onde há bons grupos de pesquisa trabalhando no tema, e mesmo já no Sul dos Estados Unidos. Muitos trabalhos, no entanto, restringem a captura de animais àqueles que frequentam os ambientes peridomiciliares, onde o esforço de captura é concentrado. Isso é confirmado pelo fato de que a espécie de roedores mais comumente encontrada infectada por T. cruzi é Rattus rattus, uma espécie sinantrópica altamente abundante nas cidades mais urbanizadas da América do Sul, mas raras dentro das florestas tropicais. Embora abundante em estudos experimentais, a infecção natural por T. cruzi no camundongo Mus musculus é pouco relatada.

Roedores caviomorfos do gênero Proechimys, descritos como importantes mantenedores do ciclo de transmissão de diferentes espécies de Leishmania, também apresentam poucos relatos de infecção por T. cruzi, em prevalências que não chegam a 2 % no Brasil e Colômbia. No Chile, estudos de longo prazo já demonstrou a infecção por T. cruzi de distintas DTUs em sangue de Octogus degus, Phyllotis darwini e Abrothrix olivaceus, em taxas de infecção que variam de 40 a 45 %.

Outras espécies de roedores já encontradas naturalmente infectadas por T. cruzi são: Agouti paca, Akodon lindiberghi, A. montensis, A. toba, Baiomys musculus, Calomys expulsus, C. callosus, Cavia sp, Cerradomys subflavus, C. marinhus, Clyomys laticeps, Coendou prehensilis, Dasyprocta sp., Echymis chrysurus, E. dasytrix, Galea spixii, Graomys chacoensis, Holochilus brasiliensis, Hylaeamys sp. Kerodon rupestris, Necromys lasiurus, Nectomys squamipes, N. rattus, Neotoma floridana, N. mexicana, N. micropus, Octodon degus, Octodontomys sp., Oecomys bicolor, O. mamorae, O. nigripes, O. stramineus, Oryzomys capito, O. scotti, Oxymycterus sp., Peromyscus gossypinus , P. levipes, Proechimys spp., Rhiphidomys macrurus, Scapteromys aquaticus, Sigmodon hispidus, Thrichomys spp., Trinomys paratus, Tylomys mirae, e Wiedomys pyrrhorhinos.

Em se tratando de roedores silvestres no Brasil, talvez o complexo de espécies mais citado e empiricamente comprovado como reservatórios de T. cruzi em determinadas localidades são as espécies do gênero Thrichomys. Isso porque, além dos estudos de sua infecção natural, trabalhos experimentais reforçam a importância de espécies deste gênero na manutenção e amplificação de T. cruzi em seus respectivos ecótopos naturais. Thrichomys laurentius foi encontrado com prevalências de infecção que variaram de 2 a 44% e de 3 a 76% por hemocultivo e sorologia, respectivamente, em diferentes localidades que compõem o mesmo Parque Nacional, o da Serra da Capivara, no Piauí. Na Caatinga, estes roedores apresentaram maior abundância relativa e mostraram ser capazes de manter infecções por T. cruzi das DTUs TcI, TcII, TcIV e TcV, em infecções simples ou mistas com T. rangeli. No estudo de um surto de doença de Chagas por via oral, ocorrido em Redenção/CE, a taxa de infecção desses animais por exame sorológico chegou a 100% dos animais examinados (n=12). T. fosteri e T. apereoides são outras espécies do mesmo gênero também encontradas infectadas por T. cruzi. A importância desses animais como potenciais reservatórios do parasito é corroborada por sua normalmente elevada abundância relativa entre os pequenos mamíferos nas áreas onde são encontrados.

A importância dos roedores como reservatórios silvestres também é descrita frente a diversos outros microorganismos, tais como vírus e bactérias. Isso porque: (i) são frequentemente apontados como hospedeiros de diversos parasitos de caráter zoonótico; (ii) compreendem o grupo de mamíferos com maior biomassa em qualquer ecótopo silvestre; (iii) são os principais alvos de predação na natureza, possibilitando uma via alternativa para dispersão de várias espécies de parasitos, incluindo T. cruzi; (iv) embora silvestres, muitas espécies frequentemente se aproximam das habitações humanas, favorecendo a formação de um gradiente contínuo de transmissão de parasitos entre os ambientes silvestre e doméstico.

De modo geral, a grande maioria das descrições são encontros pontuais da infecção por T. cruzi nestas espécies de roedores citadas acima. A determinação de uma dada espécie como reservatório depende de vários outros fatores, tais como: (i) determinação da distribuição geográfica do hospedeiro coincidente à do parasito; (ii) associação dessa distribuição a particularidades de seus respectivos biomas; (iii) determinação de sua prevalência de infecção entre sub-populações demográficas (jovens x adultos, por exemplo); (iv) estabelecimento de escalas temporais e espaciais para que o fenômeno conhecido em dada área não seja transposto a outras áreas não estudadas.

Pequenos roedores são principalmente granívoros ou herbívoros e tendem a permanecer em áreas mais restritas que, como dito acima, podem ser compartilhadas com insetos triatomíneos. Isso os colocaria mais propensos a serem expostos à infecção pela via contaminativa. Por outro lado, os roedores são os principais alvos da predação dentre os mamíferos e esta é uma característica importante, pois permite a dispersão de T. cruzi pela via oral, transferindo o parasito da mesma forma que a energia é transmitida num processo de presa-predador. Vale lembrar ainda que, em se encontrando em um nível mais baixo da pirâmide trófica, roedores exibem populações muito maiores que sofrem rápida rotatividade populacional. A infecção por T. cruzi nestes mamíferos, quando encontrada, é bastante informativa uma vez que indica uma transmissão recente do parasito na área.

Por fim, um aspecto que merece ser destacado quando avaliamos diversos trabalhos já realizados com T. cruzi e roedores silvestres é a geralmente baixa taxa de infecção reportada nestes estudos. Esses animais, que são altamente suscetíveis à infecção experimental, parecem desempenhar um papel secundário como reservatórios. De fato, na experiência do nosso grupo examinando quase quatro mil roedores, apenas 8,5% dos animais estavam infectados (testes sorológicos positivos) e a recuperação de parasitos através de hemoculturas positivas ocorrem em apenas 2% dos roedores examinados. Dois cenários possíveis podem explicar este fato: (i) os roedores não sobrevivem a infecção por T. cruzi na natureza e por isso os roedores que se infectam morrem antes de serem capturados; ou (ii) os roedores exibem um curto ciclo de vida e distribuição mais focal e, portanto, estão menos expostos à infecção por T. cruzi. Estas duas hipóteses não são mutualmente excludentes e certamente não podem ser generalizadas para todas as espécies de roedores.

 

Novas bibliografias:

Botto-Mahan C, Rojo G, Sandoval-Rodríguez A, Peña F, Ortiz S, Solari A. Temporal variation in Trypanosoma cruzi lineages from the native rodent Octodon degus in semiarid Chile. Acta Trop. 2015 151: 178-81. doi: 10.1016/j.actatropica.2015.06.008.

Herrera CP, Licon MH, Nation CS, Jameson SB, Wesson DM. Genotype diversity of Trypanosoma cruzi in small rodents and Triatoma sanguisuga from a rural area in New Orleans, Louisiana. Parasit Vectors. 2015 8: 123. doi: 10.1186/s13071-015-0730-8.

Jansen AM, Xavier SC, Roque ALR. The multiple and complex and changeable scenarios of the Trypanosoma cruzi transmission cycle in the sylvatic environment. Acta Trop. 2015; 151: 1-15. doi: 10.1016/j.actatropica.2015.07.018.

Jansen AM, Xavier SC, Roque ALR. Ecological Aspects of Trypanosoma cruzi: wild hosts and reservoirs. In: Telleria J; Tibayrenc M. (Orgs.). American Trypanosomiasis. 2ed.Londres: Elsevier, 2017, v. 1, p. 243-264.

López-Cancino SA, Tun-Ku E, De la Cruz-Felix HK, Ibarra-Cerdeña CN, Izeta-Alberdi A, Pech-May A, Mazariegos-Hidalgo CJ, Valdez-Tah A, Ramsey JM. Landscape ecology of Trypanosoma cruzi in the southern Yucatan Peninsula. Acta Trop. 2015 151: 58-72. doi: 10.1016/j.actatropica.2015.07.021.

Orozco MM, Piccinali RV, Mora MS, Enriquez GF, Cardinal MV, Gürtler RE. The role of sigmodontine rodents as sylvatic hosts of Trypanosoma cruzi in the Argentinean Chaco. Infect Genet Evol. 2014 22: 12-22. doi: 10.1016/j.meegid.2013.12.020.

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Demais reservatórios

Demais potenciais reservatórios

Heitor Miraglia Herrera, Filipe Martins Santos, Wesley Arruda Gimenes Nantes

Laboratório de Biologia de Tripanossomatídeos, Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz

E-mail: herrera@ioc.fiocruz.br

 

Trypanosoma cruzi é encontrado entre as latitudes 41º N e 46º S do continente Americano e possui uma enorme plasticidade quanto à infectividade no que diz respeito às espécies de hospedeiro. De fato, esse flagelado está amplamente distribuído em todas as regiões fitogeográficas do Neotrópico, tendo sido reportado em infecções naturais em cerca de uma centena de espécies de mamíferos silvestres e domésticos, pertencentes à diversas ordens como Chiroptera, Primata, Rodentia, Marsupialia, Cingulata, Pilosa e Carnivora. Vale ressaltar que, em cada bioma da América Latina, e em cada habitat em particular, podemos encontrar diferentes espécies de mamíferos sustentando diferentes ciclos de transmissão que podem estar isolados ou conectados. Esse caráter é particular e único para cada determinada localidade. Assim, a doença de Chagas possui um caráter zoonótico complexo.

Dentro desse panorama, quando se discute a questão de potenciais reservatórios para T. cruzi, precisamos ter em mente que o simples fato de um indivíduo ser encontrado naturalmente infectado não quer dizer necessariamente que ele venha a constituir um risco à saúde de sua população, de outras espécies simpátricas ou do homem. Ainda, o papel que cada espécie de hospedeiro desempenha na dispersão e/ou manutenção do parasito pode ser extremamente inconstante devido à (i) complexidade dos processos e inter-relações ecológicas e (ii) pressão do homem em modificar cada vez mais os ambientes.

Aqui se pretende apenas destacar as espécies de mamíferos silvestres e domésticos que foram encontradas naturalmente infectadas pelo T. cruzi e podem, sob determinadas circunstâncias ambientais e sociais, atuar como potenciais reservatórios da infecção. Os marsupiais, os pequenos roedores e os primatas, por atuarem como importantes reservatórios da infecção aos seres humanos constituem tópicos a parte no estudo dos ciclos de transmissão do T. cruzi.

Alguns dos animais silvestres descritos a seguir, como quatis (Nasua nasua); lobinho (Cerdocyon thous – Figura 1) e tatus aproximam-se das casas, frequentando galinheiros, currais e depósitos na zona rural. Esse fato também é observado na periferia de algumas cidades. Em alguns casos, como os morcegos, compartilham ambientes com o homem e animais domésticos. Deste modo, essas espécies podem estar servindo como fonte de infecção aos insetos vetores reduvídeos que habitam os mesmos habitats dos humanos.

 

Figura 1: Lobinho (Carnivora, Canidae, Cerdocyon thous) no ambiente natural. Foto por Filipe Martins Santos.

 

Desde os estudos pioneiros de Carlos Chagas, em 1912, o tatu galinha (Dasypus novemcinctus) foi reconhecido como um dos reservatórios naturais da doença de Chagas. Em seus abrigos subterrâneos esse mamífero é encontrado associado ao triatomíneo Panstrongylus geniculatus, igualmente infectado pelo T. cruzi. Os tatus, mamíferos essencialmente terrestres, estão amplamente distribuídos em toda a América Latina, com taxa de infecção no Brasil variando de 10 a 50%. Isolados de T. cruzi desses animais pertencem às sub populações TcIII, TcIV e TcIII/TcIV (Tabela 1), indicando a participação desse mamífero em diferentes ciclos enzoóticos. No Brasil, o parasitismo por T. cruzi foi registrado também no tatu-de-rabo-mole-pequeno (Cabassous unicinctus) e no tatu peba (Euphractus sexcinctus – Figura 2), esse último  encontrado naturalmente infectado pelos genótipos TcIII e TcIII/TcIV (Tabela 1).

 

Figura 2: Tatu-peba (Cingulata, Chlamyphoridae, Euphractus sexcinctus) no ambiente natural. Foto por Filipe Martins Santos.

 

Tabela 1: Mamíferos – excluindo marsupiais, pequenos roedores e primatas – encontrados naturalmente infectados por Trypanosoma cruzi no Brasil com seus respectivos genótipos.

 

Outras espécies de animais anteriormente designados como Edentata (Wilson & Reeder) como a preguiça-de-coleira (Bradypus torquatus), o tamanduá mirim (Tamandua tetradactyla) e o tamanduaí (Cyclops didactylus) também são relatados parasitados naturalmente por T. cruzi (Tabela 1). É importante mencionar que os animais pertencentes às Ordens Cingulata (tatus) e Pilosa (tamanduás e preguiças), anteriormente designados como Edentata (Wilson & Reeder), fazem parte da fauna nativa placentária ancestral da América do Sul, surgindo no Terciário há cerca de 65 milhões de anos. Como o surgimento do T. cruzi antecede a fauna de mamíferos (Cretáceo – 150 milhões de anos), podemos inferir que os tatus, preguiças e tamanduás, em seus respectivos nichos terrestres e arbóreos, vêm passando por uma longa co-evolucão com as diferentes linhagens de T. cruzi. Essa antiga associação pode ter gerado mecanismos de proteção e perpetuação para ambos, parasita e hospedeiro. Também, roedores de médio porte, como a paca (Cuniculus paca), roedor caviomórfo, e o porco-espinho (Coendou spp.), roedor arborícola, já foram encontrados naturalmente infectados pelo T. cruzi.

Sem dúvida, juntamente com as preguiças e tamanduás, a paca e o porco-espinho contribuem para a manutenção do T. cruzi no ecótopo silvestre. Porém, como possuem pequenas densidades populacionais e dificilmente são encontradas próximas a habitações humanas, essas espécies normalmente não constituem risco de infecção para o homem. Porém, em algumas situações, elas podem constituir potenciais hospedeiros reservatório da infecção de T. cruzi . Em áreas peri-urbanas e rurais é comum o tatu peba invadir galinheiros a procura de ovos e/ou animais, aproximando-se desta forma do ambiente peridomiciliar podendo servir assim como fonte de infecção aos vetores. Ainda, juntamente com as preguiças, tamanduás, pacas e porcos-espinho, os tatus constituem parte da dieta de povos indígenas e pessoas que habitam áreas com baixa condição econômica, e que tanto a manipulação da carcaça como a ingestão da carne mal cozida de animais infectados podem constituir fontes de infecção.

Várias espécies de morcegos são comprovadamente hospedeiros para T. cruzi. Porém, deve-se ter atenção visto que outros tripanossomatídeos (Trypanosoma vespertilionis, Trypanosoma dionisii, Trypanosoma cruzi marinkellei) são freqüentemente encontrados em quirópteros causando confusão com o diagnóstico parasitológico para T. cruzi. Os morcegos devem ser considerados nos estudos epidemiológicos da doença de Chagas devido à (i) adaptação de muitas espécies ao domicílio humano, (ii) serem abundantes e (iii) pelas taxas de parasitismo bastante elevadas. Especialmente Artibeus lituratus, uma espécie bastante comum encontrada em muitos habitats, é tipicamente associada às habitações humanas e cidades, mais do que aos ambientes naturais. Isolados de T.  cruzi oriundos dessa espécie foram caracterizados como TcI e TcIV. No Pantanal sul Mato-grossense, isolados de Artibeus planirostris e foram caracterizados como TcII/TcIII enquanto que isolados de Phyllostomus  hastatus. foram caracterizados como pertencentes  aos genótipos TcI, TcII, TcI/TcII e TcII/TcIV (Tabela 1). Desta forma, assim como os tatus, os morcegos também participam de diferentes ciclos de transmissão, porém, diferentemente dos tatus, ocupam extratos acima do solo como ocos de árvores, folhas de bananeiras e forros de habitações humanas e construções rurais.

Carnívoros silvestres como o quati (Figura 3), a irara (Eira barbara) e o cachorro-do-mato são encontrados albergando o T. cruzi na natureza. Esses animais como predadores natos, podem estar se infectando através da ingestão de pequenos mamíferos (roedores e marsupiais) parasitados. Assim, embora a transmissão vetorial tenha o seu papel na natureza, a manutenção do T. cruzi na natureza é feita também através da infecção oral pelos carnívoros.

 

Figura 3: Quati (Carnivora, Procionidae, Nasua nasua) no ambiente natural. Foto por Filipe Martins Santos.

Os diferentes genótipos de T. cruzi encontrados nos animais silvestres mostram que os ciclos de transmissão silvestres são sistemas complexos e imprevisíveis, por vezes conectados através do encontro de diferentes espécies de hospedeiros em um único habitat. Como exemplo podemos citar as tocas de tatus-canastras (Priodontes maximus) que podem oferecer abrigo para outras espécies encontradas infectadas por T. cruzi, como o lobinho (Cerdocyon thous), quati, jaguatirica (Leopardus pardalis) e irara.

O significado dos animais domésticos (cães e porcos) como potenciais reservatórios do T. cruzi para algumas espécies de triatomíneos que habitam o domicílio e peri-domicílio torna-se especialmente importante por sustentar um ciclo de transmissão em ambientes próximos aos seres humanos. Em geral os cães apresentam uma prevalência entre 15 e 25 % nas áreas endêmicas, sendo animais descritos infectados com isolados de T. cruzi das sub populações TcI – TcII – TcIII – TcII/TcV/TcVI – TcV/TcVI (Tabela 1). Foi demonstrado que, em áreas endêmicas e enzoóticas, a presença de cães em ambiente familiar aumenta em quatro vezes o risco de infecção para as crianças. Além dos cães, em um surto oral de doença de Chagas ocorrido em Marajó/PA, mostraram que os porcos residentes na área apresentaram uma soro-prevalência de 64 %, mostrando a importância desses animais no ciclo local do T. cruzi. Assim como, o porco monteiro (Sus scrofa feral) no Pantanal Sul Mato-grossense que já foi encontrado infectado com T. cruzi do tipo TcI.

 

 

 


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